Stawy, jeziora i rzeki są ważne dla nietoperzy na różne sposoby. Oferują dostatek zdobyczy, często lekkostrawnych. Jest kilka gatunków wyspecjalizowanych w polowaniu w środowiskach wodnych. Z powodu odbić dźwięku, nietoperze mogą łatwiej wykrywać insekty siedząc na gładkiej powierzchni wody niż będąc w locie. W stosunku do ceny lotu, nietoperze zyskują lecąc blisko lustra wody. Wiele gatunków używa akwenów do orientacji w terenie. Również większość spośród około 1000 istniejących gatunków musi pić ze stawów lub rzek.
Nocek duży - M. myotis, zbliżający się do powierzchni wody, otwierając usta i opuszczając głowę by nabrać łyk wody.
Lecz jak nietoperze rozpoznają najważniejszy element środowiska wodnego, czyli ciecz? Powierzchnia wody jest wyjątkowa w tym, że stanowi jedyną rozległą, akustycznie gładką powierzchnię w naturze. W związku z tym przypuszczamy, że nietoperze wykorzystują właściwość lustrzanego odbicia echa gładkich płaszczyzn wody do rozpoznania ich. Gdy nietoperz leci nad wodą i oś wiązki ultradźwięków przecina powierzchnię pod kątem ostrym, to zostaje ona odbita w dal zamiast powrócić do nietoperza, więc nie odbiera on echa na przodzie.
Większa część fali dźwiękowej zostaje odbita w dal, z wyjątkiem małego wycinka uderzającego powierzchnię prostopadle.
Jednakże, mały wycinek fali dźwiękowej uderza powierzchnię prostopadle i powraca prosto spod nietoperza. Na podstawie powyższego przypuszczenia przewidzieliśmy, że nietoperze identyfikują wodę jako każdą dość dużą, gładką i poziomą powierzchnię mającą te właściwości akustyczne.
W tym badaniu pokażemy, jak latające nietoperze identyfikują przestrzennie rozległe obiekty w ekologicznie i ewolucyjnie istotnym kontekście. Stwierdziliśmy, że nietoperze przyjmują poziome lustra akustyczne za wodę. To zachowanie jest bardzo stereotypowe, filogenetycznie rozprzestrzenione wśród nietoperzy i wrodzone. Echolokacja jest kluczowym zmysłem wpływającym na rozpoznawanie wody i bierze górę nad sprzecznymi informacjami.
Rezultaty
W dużym pomieszczeniu ze słabym, czerwonym oświetleniem położyliśmy dzikie nietoperze z dwiema płytami (1,2x2m) na piaszczystym podłożu (załącznik nr 1). Płyty w każdym teście były z tego samego materiału - metalu, plastiku lub drewna - lecz jeden miał gładką, a pozostałe teksturowane powierzchnie.
Analiza jakościowa odbitego echa wykazała, że gładkie płyty dobrze imitowały akustykę wody, a teksturowane przypominały piasek.
In the first row a comparison of a natural smooth (water) (a) and a natural textured surface (sand) (b) is given. Below, the echo signatures of our three experimental materials (metal, wood and plastic) are compared for smooth and textured plates. Smooth plates are depicted on the left (c, e, g) and textured surfaces on the right (d,f, h). The white scale bar in g corresponds to 10 ms. The colour bar codes for the amplitude of the signal in a relative dB scale. Smooth (left side): After the outgoing signal (S), there is a time delay until the first echo returns; this is the echo front reflected perpendicularly from the ground (G). All other parts of the signal are reflected away and thus do not reach the microphone (see Fig. 2 for a schematic representation). In the water sonogram (a), an additional echo from the back edge (E) of the water pool shows up. Textured (right side): After the perpendicular ground echo (G), a series of many overlapping echoes from the uneven surface structures follows (U). Overall, the echo reflections of the smooth experimental plates strongly resemble those of a water surface, whereas the reflections of the textured plates mimic those of uneven ground.
Należy zwrócić uwagę na to, że gładkie płyty imitowały wodę jedynie w zakresie echolokacji, a nie zapachu, wyglądu, smaku i dotyku. Przyjęliśmy, że próba picia z płyty jest miarą jej percepcji przez nietoperza jako powierzchni wody. By oszacować, czy nietoperze były spragnione, postawiliśmy im prawdziwy zbiornik wodny pod koniec każdego testu (załącznik nr 1).
Przetestowaliśmy cztery różne gatunki nietoperzy (n=6 osobników każdy) z odrębnych ekologicznych i filogenetycznych grup z każdymi trzema materiałami. Podkasaniec (Miniopterus schreibersii) jest przykładem gatunku polującego w otwartej przestrzeni; nocek rudy (Myotis daubentonii) jest wyspecjalizowany w żerowaniu nad zbiornikami wodnymi; nocek duży (Myotis myotis) odżywia się głównie lądowymi stawonogami; oraz podkowiec duży (Rhinolophus ferrumequinum), który używa odmiennej echolokacji do wykrywania owadów trzepoczących. Wszystkie 24 nietoperze czterech gatunków spontanicznie próbowały pić z gładkich płyt wszystkich trzech materiałów, lecz nigdy z teksturowanych.
Gdy podaliśmy im prawdziwy zbiornik z wodą na końcu każdego testu (kontrola motywacji do picia), piły 4-19 razy w ciągu 10 minut (zależnie od gatunku). By głębiej zbadać powszechność echolokacyjnego rozpoznawania wody, przetestowaliśmy dodatkowo po jednym osobniku z 11 innych gatunków z płytami metalowymi. Nasze dane razem dotyczą 15 gatunków (7 rodzajów) z 3 dużych rodzin nietoperzy, Vespertilionidae, Miniopteridae i filogenetycznie odległej Rhinolophidae. Wszystkie 11 dodatkowych gatunków podobnie próbowało pić z gładkich, ale nigdy z teksturowanych płyt metalowych.
Zachowanie nietoperzy podczas prób picia z płyt i prawdziwej wody było identyczne, co dowodzi, że faktycznie próbowały one pić z płyt. M. schreibersii, najbardziej wytrwały gatunek, wykonał średnio 104±15 prób picia z gładkich płyt w dwóch pięciominutowych próbach, natomiast pozostałe trzy gatunki osiągnęły wartości 95±20 (M. daubentonii), 47±15 (M. myotis) i 43±11 (R. ferrumequinum) prób. Materiał nie miał znaczenia u M. schreibersii i M. daubentonii. Jednakże tworzywo wpływało na liczbę prób u M. myotis i R. ferrumequinum. Polegało to na mniejszym zainteresowaniu drewnem w porównaniu z metalem i tworzywem sztucznym.
Nietoperze czasem ponawiały próby krótko po nieudanym lądowaniu na gładkich płytach, przy czym powinny dostrzec, że nie jest to woda. By głębiej zbadać reakcję M. schreibersii na akustycznie imitowaną wodę, położyliśmy metalową płytę na stole (załącznik nr 1). Chcieliśmy zobaczyć, czy rozpoznawanie wody poprzez zwierciadło akustyczne dominowało nad powstałym konfliktem, czyli możliwością echolokacji pod powierzchnią wody. Niektóre nawet wlatywały pod stół. Jednakże regularnie próbowały pić z płyty (43±9 prób w 10min, n=6 nietoperzy) sugerując, że podobieństwo akustyczne do wody dominuje nad każdą inną sprzeczną informacją.
Następnie oceniliśmy rolę sprzecznych bodźców z inną grupą podkasańców. Przewidujemy sprzeczne informacje w zakresie wzroku, dotyku i chemorecepcji, jako że metal nie wygląda, pachnie ani smakuje jak woda. Ponowiliśmy początkowo opisany eksperyment z dwiema płytami metalowymi na ziemi, lecz eliminując ewentualne sprzeczne bodźce wzrokowe, przeprowadzając go w całkowitej ciemności. Rzeczywiście, liczba prób wzrosła z poprzednio zanotowanych 104 prób pod czerwonym światłem do 166 w ciemnościach, przy czym liczba ta nie zmieniła się podczas testów z prawdziwą wodą.
Innate response of juvenile bats
Bats are able to efficiently learn from conspecifics20, but they typically roam and forage alone21, 22. We thus hypothesized that echoacoustic recognition of water surfaces would most likely be innate. To test this hypothesis, we raised six juvenile Geoffroy's bats (M. emarginatus) at our field station together with their mothers. They were captured in a cave before they became volant and hence had never encountered a pond or river in their life. As soon as they flew well, these naive bats were tested with the metal plate setup. Five of the six juveniles, on this first contact in their life with an extended, horizontal smooth surface, spontaneously tried to drink from the smooth metal plate (18±8 times; Fig. 6b), but never from the textured plate (Fisher's combined probability test, P<0.0001, n=6 bats). The juvenile drinking attempts very much resembled those observed in the adults. The one juvenile bat that did not attempt to drink from the metal plate also did not drink from the subsequently presented real water and thus probably lacked sufficient motivation.
The behavioural data corroborate our hypothesis that bats rely on the mirror-like echo reflection properties of smooth water surfaces to detect and recognize water bodies. It is astonishing that all individuals attempted to drink repeatedly, some even 100 times and more, from the plates with the water-like echo signature, despite conflicting information from other sensory modalities, such as touch, taste, olfaction and vision. This suggests that bats rely heavily on echolocation for assessment of their environment at close range and for the recognition of habitat elements. The observation that all 15 species, representative for three large and phylogenetically distant bat families, very reproducibly showed drinking attempts on large smooth plates furthermore suggests that echoacoustic water recognition is taxonomically wide spread, if not universal, among echolocating bats.
The high number of consecutive drinking attempts that the bats showed within a short time, despite being unsuccessful, indicates a hardwired neural processing of echoacoustic water recognition. However, the fact that two species showed fewer attempts on the wooden than on the metal and plastic plates indicates that other modalities also had some inferior role. Possibly, the light wooden plates were visually most dissimilar from water or had the most distinct non-water smell, and the conflicting information of these modalities lowered the bats' behavioural response. By conducting the experiment with M. schreibersii again in complete darkness, we removed the conflicting visual information and thereby altered the sensory scenery. We observed an increase of drinking attempts by almost 60% in complete darkness. As the drinking events on real water after the experiment stayed on the same level as before, this is not the result of a potential side effect due to increased drinking motivation. Our experiments suggest that the bats integrate information from several modalities to form a percept of their environment23 and to inform their behavioural decisions. However, cue importance in this weighted sensory integration process seems to be heavily biased towards echoacoustic information, given that the echoacoustic illusion was sufficient to make bats perceive a water surface. Merely the robustness of this percept could be slightly modulated by other sensory modalities. With respect to small-scale navigation10 and habitat recognition, bats thus appear to be an extreme example of predominant reliance on one main sensory modality. For large-scale navigation—where echolocation has a much smaller role10—bats use and integrate information across modalities, such as visual and magnetoreceptive information24. The present extreme case of one sensory input's prevalence might be an interesting model to further increase the current understanding of multisensory integration in the vertebrate brain25, 26. To date, many other multimodal studies—often focused on communication—found a more balanced integration of multisensory stimuli. Communicating dart-poison frogs, for example, require concurrent visual and auditory cues for cross-modal integration to elicit a behavioural response27.
With the bats' response being so extremely stereotypical and repetitive, questions about learning arise. Do bats have to learn water recognition by following conspecifics, for example, their mother? The answer is no. By contrast, the spontaneous and repeated drinking attempts of the juvenile, naive bats strongly argue for an innate basis of the echoacoustic recognition of water bodies. Given that bats mistake large horizontal mirrors innately and persistently for water, one might hypothesize that they occasionally try to drink from man-made smooth surfaces, such as car roofs, winter gardens and the like. Future studies will be necessary to assess the occurrence, extent and potential conservation relevance of such a scenario.
Certainly, bats also need to recognize other specific foraging habitats to which the respective species are adapted in, for example, wing morphology, echolocation system and food requirements10, 28, 29, 30. Computers can classify tree species on the basis of echo statistics31—so bats may as well. Bats can distinguish the roughness of computer-generated echoes32; an ability that might help them classifying complex vegetation echoes. From a technical perspective, a detailed understanding of how bats echolocate and recognize spatially extended objects and habitat types will further the development of sonar-based autonomous robots.
In summary, our experiments revealed that the recognition of water bodies in bats is mediated by echoacoustic cues (mirror-like reflection). This recognition mechanism is taxonomically wide spread among bats, and our experiments strongly suggest it is innate. To our knowledge, this is the first example of innate recognition of a habitat cue in mammals. The innateness and the physically well-defined cues make water recognition in bats an ideal model to study the neural basis and potentially even the genetic correlates of habitat recognition.
